Vagyonos és művelt nagypolgári családból származott. Viharos ifjúkora volt: egy jó nevű magániskolából kicsapták, ekkor Marseille-be ment, ahol álnéven élt, a rendőrség szállította vissza nagybátyjához, aki a gyámja volt. Ekkor beleszeretett egy nála tizenhárom évvel idősebb színésznőbe, aki azonban kiadta az útját.

Első verseskötete 1908-ban jelent meg. A költészet mellett a színpad is vonzotta. 1909-ben találkozott az Orosz Balett vezetőjével, Szergej Gyagilevvel, aki Cocteau kérdésére, miszerint írhatna-e nekik balettet, tömören így válaszolt: „Képesszen el!" E felszólításra válaszul olyan darabok születtek, mint például a Parádé, melynek zenéjét Erik Satie írta, a díszleteket pedig Pablo Picasso tervezte, vagy később - Milhaud zenéjével - az Ökör a háztetőn.

Az első világháború idején mentősofőrként szolgált a belga fronton, s összebarátkozott Roland Garros repülőtiszttel, neki ajánlotta a repülés ihlette korai verseit, A Jóreménység foka című kötetet. A háború után találkozott az akkor 16 éves regényíró csodagyerekkel, Raymond Radiguet-vel, élete egyik nagy szerelmével. Mikor öt évvel később Radiguet meghalt tífuszban, Cocteau az ópium rabja lett, s gyógykezelésre szorult.

A szanatóriumban a neves tomista filozófus, Jacques Maritain hatására gyakorló hívő lett. A húszas, harmincas években születtek meg legjobb prózai és színpadi művei, majd később filmjei: az Orpheüsz című tragédia, a Vásott kölykök című regény, a Pokolgép című dráma, az Oidipusz-téma feldolgozása. 1930-ban került színre a Búcsú című monodrámája, melyből később Poulenc írt operát, ekkor készítette el első filmjét is A költő vére címmel. 1937-ben mutatták be A Kerekasztal lovagjai című darabját, melynek egyik szerepét a fiatal és jóképű Jean Marais játszotta. Ekkor kezdődött a költő és a színész életre szóló kapcsolata, mely szerelem, mély barátság és tökéletes művészi együttműködés is volt egyben.

A nyomasztó második világháborús légkörben jelentek meg újabb drámái: a Rettenetes szülők, a Szent szörnyetegek, az Írógép. A háború után visszatért a filmhez, 1945-ben megrendezte az ismert gyermekmesén alapuló A szép és a szörnyeteg című filmjét, Jean Marais főszereplésével. A halál és a költészet kapcsolatát vizsgáló Orpheusz című filmjével 1950-ben elnyerte a Velencei Filmfesztivál fődíját és a Brit Filmakadémia díját is. Képző- és iparművészként is jelentőset alkotott: elkészítette a Villa Santo Sospir belsőépítészeti berendezését, s nagyszabású freskósorozatba fogott többek között a mentoni városházán.

1954-ben a Belga Királyi Akadémia tagja lett, majd egy évvel később a Francia Akadémia is soraiba fogadta. 1960-ban megrendezte utolsó filmjét, az Orpheusz végrendeletét, majd végleg nyugalomba vonult. Milly-la-Foret-i otthonában érte a végzetes szívroham 1963. október 11-én, néhány órával azután, hogy régi kedves barátnőjének, Edith Piafnak a haláláról értesült.